Más allá de los líquenes, simbiosis y dependencia de especies.

Cuando hablamos de simbiosis (relación entre 2 o más seres vivos en los que todos los integrantes de la interacción se ven beneficiados), el primer ejemplo que se nos viene a la cabeza seguramente sea el de un liquen. Todos sabemos (o deberíamos) que los líquenes conforman un organismo resultado de la interacción mutualista entre un hongo generalmente ascomiceto, y un alga o cianobacteria... y al parecer, como se descubrió en 2016, una levadura.

Imagen de dos de los líquenes en los que se descubrió a esta nueva integrante de la que es probablemente la simbiosis más conocida que existe. Como vemos, la abundancia de levaduras difiere de unas especies a otras (C y D)

No obstante, la biología está repleta de ejemplos igual o más curiosos que el de los líquenes, quizá más conocidos, como aquellos microorganismos que viven en nuestro intestino, piel o vejiga, por poner algunos ejemplos y que desempeñan funciones fundamentales para que podamos vivir.
Sin embargo, hay especies que llevan esto a otro nivel, como es el caso de los buitres del nuevo mundo Coragyps atratus y Cathartes aura, cuyo microbioma se estudió en profundidad en 2014, desvelándose que estas aves presentan viviendo en su intestino unos 76 grupos distintos de bacterias.

Coragyps atratus. Imagen de Jorge Sereno Cadierno.

Hay dos cosas curiosas en este resultado: En primer lugar, la diversidad de bacterias observada en el tubo digestivo fue mucho menor de la esperada en un animal tan expuesto a fuentes potenciales de microorganismos como un buitre, existiendo de hecho más diversidad en la cara de estos. Pero lo realmente interesante es que algunas de estas bacterias son causantes de graves enfermedades en otros vertebrados, principalmente los géneros Clostridium (entre otros, productor de la toxina botulínica (C. botulinum) y causante del tétanos (C. tetanii)) y Fusobacterium (Como por ejemplo Fusobacterium nucleatum, causante de enfermedades en las encías). Este estudio demostró además que estas bacterias se presentan en el intestino de los buitres independientemente de su alimentación, como se observó al comparar individuos silvestres y cautivos en zoológicos.
Aunque aún hoy no se tiene clara la naturaleza y procedencia de la relación, es cierto que los buitres se benefician de la acción de estas bacterias sobre la carroña, siendo además tolerantes a sus toxinas, mientras que las bacterias presentan un lugar apropiado para vivir (condiciones anaerobias) en el intestino de los buitres. Además, esto seguramente sea extrapolable a los buitres del viejo mundo.

Otros casos de simbiosis son más claros y conocidos, como lo es el de las zooxantelas y los corales.
Cuando hablamos de zooxantelas hacemos referencia a aquellas algas del phylum Dinophyta que viven inmersas en los tejidos subepiteliales (células gastrodérmicas) de los corales s.l. y algunos otros animales marinos, como por ejemplo el molusco Tridacna gigas.
Estas algas proporcionan al coral en torno al 95% de los nutrientes que necesita, mientras que este le aporta un lugar adecuado donde poder vivir y realizar la fotosíntesis.

Coral afectado por el fenómeno del blanqueo

Actualmente, esta relación así como sus integrantes está fuertemente amenazada por el cambio climático, ya que las más leves subidas en la temperatura marina les afectan terriblemente. Parece ser que este aumento de Tª unido a la incidencia directa de luz provoca fallos en la fotosíntesis de las zooxantelas que acaban por traducirse en una salida de los tejidos del hospedador y el blanqueo del mismo, ya que las zooxantelas aportan la pigmentación a estos animales.
El blanqueo puede ser temporal y en determinadas circunstancias las zooxantelas pueden volver a ocupar los tejidos del coral pero también puede ser definitiva, y en tal caso, el coral acaba por morir.
Algunas de las adaptaciones que se están viendo actualmente para superar esto son por ejemplo la adquisición de zooxantelas más resistentes a la temperatura por parte de algunos corales, la migración a zonas más frías a través de corrientes (observado en Japón y Florida) o la ocupación de zonas mesofóticas, donde la incidencia de la luz no es tan directa. En cualquier caso, todo esto supone una alteración del ecosistema marino que puede suponer una gran catástrofe, sobre todo a nivel de biodiversidad.

Ambystoma maculatum (Imagen de Peter Paplanus).

Por otro lado, la interacción de algas y animales no es algo exclusivo de corales, y aunque realmente es muy raro, también lo encontramos en cordados.
El ejemplo más conocido es el de Ambystoma maculatum, una salamandra norteamericana, perteneciente a la familia Ambystomidae cuyos huevos-embriones son ciertamente especiales, ya que estos presentan un llamativo color verde debido a la presencia de un alga simbionte, Oophila amblystomatis. 
Esta extraña relación se conoce desde que Perry W. Gilbert la dio a conocer en 1944, sin embargo, recientemente se han conocido nuevos datos de esta interacción, revelándose que a diferencia de lo que se pensaba hasta ahora, el alga no vive fuera de los tejidos del embrión, sino que como una especie de "zooxantela", vive inmersa en las células del animal.

Masa de huevos de Ambystoma maculatum con el color verde que proporciona el alga.
(Imagen: Wikimedia commons)

La base de esta interacción es en cierto modo similar a la que explicábamos con los corales: El alga proporciona oxígeno y carbohidratos al animal, mientras que la salamandra produce compuestos nitrogenados útiles para el alga.
De hecho, a través de micrografías de MET se han observado grandes cantidades de mitocondrias en las células de los embriones situadas alrededor de las algas en una disposición funcional muy útil, ya que así son capaces de aprovechar rápidamente el oxígeno liberado por estas para la obtención de energía.

Uno de los principales problemas por los que este tipo de relaciones no es habitual en vertebrados es que hemos desarrollado un sistema inmune complejo que en condiciones normales no permitiría que otro organismo viviera dentro de las células de la salamandra. Es algo tan extraño que aún hoy no se sabe muy bien cómo comenzó esta relación, aunque las posibilidades incluyen hasta una posible cesión de madres a hijas, ya que se han encontrado individuos de O. amblystomatis en los oviductos de hembras de A. maculatum.

Sin embargo los huevos de A. maculatum no son ni mucho menos los únicos en los que se dan relaciones de simbiosis en el reino animal, aunque a priori estas sean de una naturaleza menos llamativa.
En aves, investigadores de la Universidad de Granada descubrieron cómo la abubilla (Upupa epops) recubre la superficie de sus plumas y huevos con las secrecciones de su glándula uropigeal. Esta mezcla incluye bacterias productoras de antibióticos que "luchan" contra las bacterias que atacan a las plumas en el caso de las hembras adultas y previenen la infección por bacterias atacantes de los embriones en el caso de los huevos.
Así, la superficie de los huevos está preparada para alojar a las bacterias mediante una serie de poros y huecos en los que estas se instalan.

Imagen de huevos de abubilla y micrografías de MEB de la superficie donde se instalarían las bacterias, obtenido de Martín-Vivaldi et al.

Incluso en artrópodos también encontramos relaciones similares. Por ejemplo, las hembras de las avispas del género Philantus mantienen poblaciones de bacterias del género Streptomyces en las puntas de sus antenas. Esto no proporciona ningún beneficio directo a la avispa, pero sí a sus crías, y esto tiene mucho que ver con su modo de cría, que como el de otras avispas solitarias está basado en la formación de un nido con celdillas en las que la hembra deposita los huevos y cadáveres de abejas (u otros artrópodos) de las cuales se alimentarán las larvas cuando nazcan. Sin embargo, antes de terminar su labor, la avispa impregna las paredes de las celdillas con la sustancia de sus antenas, liberando grandes cantidades de Streptomyces en ellas. Así, las bacterias terminarán por impregnar los huevos, sirviendo de barrera contra la acción de otras bacterias patógenas y hongos.

Hembra de Philantus basilaris (Imagen: Martin Kaltenpoth, Universidad Johannes Gutenberg)

Para hacer esto más interesante, en un artículo reciente se explica que esta relación de simbiosis surgió hace 68 millones de años y apenas ha variado desde entonces.

Los insectos también suelen ser protagonistas de una las más antiguas y fructíferas interacciones de la naturaleza, la polinización (polinización entomófila), existiendo algunos casos de interdependencia total entre especies.
Quizá uno de los más curiosos sea el de la polilla de Darwin (Xanthopan morgane praedicta) y la orquídea Anagraecum sesquipedale de Madagascar. La relación entre estas dos especies fue predicha por Darwin antes aún de conocerse tal interacción. Según él, habría existido un proceso de coevolución entre ambas especies que habría dado lugar a una relación que no se confirmó completamente hasta 1994 y no se filmó hasta 2004, observándose cómo efectivamente, X. morgane utiliza su larguísima espiritrompa para acceder al néctar del gran espolón de A. sesquipedale, llevándose consigo las polinias de la orquídea, las cuales transportará a una nueva planta.

Anagraecum sesquipedale y su polinizadora Xanthopan morgana. (Imágenes de Robert Clark).

Sin irnos tan lejos, en España se descubrió una interacción similar entre Viola cazorlensis y su principal polinizador, el esfíngido Macroglossum stellatarum o esfinge colibrí, donde al igual que en el caso de la famosa polilla de Darwin, el espolón y la espiritrompa de la polilla son de una longitud casi idéntica, haciendo que sólo esta especie sea capaz de polinizar a la planta (aunque de manera anecdótica se han observado otros polinizadores).
Sin embargo, aquí debemos asumir que el azar habría unido a estas dos especies, sin una coevolución previa, ya que la llegada relativamente reciente (en escala geológica) de M. stellatarum a la Península no se corresponde con la aparición de Viola cazorlensis hace millones de años.
Además es importante mencionar que la relación en este caso no es tan estrecha, y M. stellatarum visita otras muchas flores aparte de V. cazorlensis. 

Viola cazorlensis en la que se observa el largo espolón que hace que sólo M. stellaratum sea capaz de polinizarla eficazmante. (Imagen de Carlos M. Herrera).

Macroglossum stellatarum (Imagen: Wikimedia commons)

Otro caso curioso de polinización es el de la abeja endémica de la Península Ibérica Flavipangurus venustus y la jara Cistus crispus. En este caso se invierte la situación anterior y es el insecto el que sólo es capaz de polinizar a esta especie de jara, de manera que no puede alimentarse del polen y néctar de otras jaras de aspecto y tamaño parecido que comparten hábitat con C. crispus, además de utilizarla como lugar de reproducción.
La clave de esta especificidad reside en la capacidad de visualización del ultravioleta por parte de las abejas, observándose que la luz UV reflejada por C. crispus es totalmente distinta de la que emite la especie más similar: Cistus albidus (prácticamente idéntica para nosotros).

Flavipangurus venustus sobre Cistus crispus. 

(Imagen obtenida de González-Varo et al.)

Y con esto termino, con la idea de que en muchas ocasiones las cosas son más complicadas de lo que parecen, anfibios con huevos verdes que resultan ser algas o abejas que "casualmente" sólo visitan una especie de planta, son solo algunos ejemplos que pueden ilustrar lo que aún queda por descubrir...



Bibliografía

Baker, Andrew C., et al. “Corals’ Adaptive Response to Climate Change: Shifting to New Algal Symbionts May Safeguard Devastated Reefs from Extinction.” Nature, 2004, doi:10.1038/430741a.

Engl, Tobias, et al. “Evolutionary Stability of Antibiotic Protection in a Defensive Symbiosis.” Proceedings of the National Academy of Sciences, 2018, doi:10.1073/pnas.1719797115.

González-Varo, Juan P., et al. “Total Bee Dependence on One Flower Species despite Available Congeners of Similar Floral Shape.” PLoS ONE, 2016, doi:10.1371/journal.pone.0

Herrera, Carlos M. “Selection on Floral Morphology and Environmental Determinants of Fecundity in a Hawk Moth-Pollinated Violet’.” Ecological Monographs, vol. 63, no. 25, 1993, pp. 1–275.

Kerney, R., et al. “Intracellular Invasion of Green Algae in a Salamander Host.” Proceedings of the National Academy of Sciences, 2011, doi:10.1073/pnas.1018259108.

Kroiss, Johannes, et al. “Symbiotic Streptomycetes Provide Antibiotic Combination Prophylaxis for Wasp Offspring.” Nature Chemical Biology, 2010, doi:10.1038/nchembio.331

.

Precht, William F.; Aronson, Richard B. Climate flickers and range shifts of reef corals. Frontiers in Ecology and the Environment, 2004, vol. 2, no 6, p. 307-314. doi:10.1890/1540-9295(2004)002[0307:CFARSO]2.0.CO;2

Roggenbuck, Michael, et al. “The Microbiome of New World Vultures.” Nature Communications, 2014, doi:10.1038/ncomms6498.

Yamano, Hiroya, et al. “Rapid Poleward Range Expansion of Tropical Reef Corals in Response to Rising Sea Surface Temperatures.” Geophysical Research Letters, 2011, doi:10.1029/2010GL046474.